腓特烈二世与教皇国的矛盾已经根深蒂固。1234年，教皇支持腓特烈二世的儿子德意志国王亨利七世反对自己的父亲。
腓特烈二世很快扑灭了儿子亨利七世的叛乱，他废除了儿子的王位，并把他终身监禁在意大利的监狱里(1235年)。他在意大利有一个有力的支持者:维罗纳长官埃泽利诺三世·达·罗马诺。在后者支持下，他对意大利南方的反皇帝城市联盟进行征讨(1236年)。1237年，腓特烈二世在科尔泰努瓦大败圣泽诺内联盟(科特努瓦之战)。1241年他袭击了热那亚的舰队，俘虏了两名正准备参加教皇召开的谴责腓特烈二世的会议的红衣主教。
新任教皇英诺森四世表现出一种比格列高利九世还要严厉的态度。1245年，他在法国的里昂对腓特烈二世处以绝罚(他选择里昂是为了避开皇帝的直接军事威胁)。腓特烈二世面临着严峻的形势:教皇的制裁损害了他的声望，在那个人民笃信基督教的时代，君主被开除教籍是极其危险的，以前就有不少这方面的例子。更严重的是，德意志的诸侯开始与意大利城市联合反对他，这些诸侯一直是困扰每一代皇帝的威胁力量。1246年，图林根公爵亨利在教皇与诸侯支持下当选为敌对国王。在种种困难之下，腓特烈二世在弗萨尔塔战役中被意大利同盟打败，他的儿子被俘。
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